Das Theatergebäude am Willy-Brandt-Platz verfügt über drei Hauptspielstätten

Das Opernhaus mit 1369 Sitzplätzen
Das Schauspielhaus mit 689 Sitzplätzen
Die Kammerspiele mit 187 Sitzplätzen
Die Box mit 66 Sitzplätzen

Bespielt werden im Haus aber auch die Foyers. Hier insbesondere das Holzfoyer und der sogenannte „Salon im 3. Rang“ durch die Oper und die Panoramabar durch das Schauspiel.

Das Bockenheimer Depot, eine ehemalige unter Denkmalschutz stehende Wartungshalle für Straßenbahnen, ist seit 1991 eine attraktive Außenspielstätte der Städtischen Bühnen. Sie wird von der Oper, dem Schauspiel und der Dresden Frankfurt Dance Company (Nachfolgerin der The Forsythe Company) genutzt.